Der kalte Krieg erlebt einen zweiten Frühling: Jennifer Lawrence ist Dominika Egorova, eine ehemalige Primaballerina und die jüngste Absolventin der russischen „Red Sparrow“ Geheimdienst-Schule. In einem sadistischen Trainingsprogramm werden die Red Sparrows zu menschlichen Waffen ausgebildet. Domenica ist Klassenbeste und wird auf den amerikanischen CIA-Agenten Nathaniel Nash (Joel Edgerton) angesetzt. Die beiden jungen Agenten beginnen, ein lebensgefährliches Spiel aus Betrug, Verführung und verbotener Leidenschaft zu spielen.