Die Vampire Adam (Tom Hiddleston) und Eve (Tilda Swinton) sind schon seit mehreren Jahrhunderten ein Paar. Er, ein Underground-Musiker, lebt in einer heruntergekommenen Villa am Rande der bankrotten Autostadt Detroit. Sie, belesen und spirituell angehaucht, im exotischen Tanger. Wegen der Infektionsgefahr und da Bisse am lebenden Objekt schon seit dem 17. Jahrhundert total out sind, ernähren sich die beiden ausschließlich von Blutkonserven. Über eine sehr lange Zeitspanne haben Adam und Eve beobachtet, wie sich die Menschheit entwickelt, und kommen zu dem Schluss: sehr zum Schlechten. Adam ist über den Zustand der "Zombies", wie er die Menschen nennt, sogar dermaßen depressiv geworden, dass er nicht mehr reisen kann. Deswegen setzt sich Eve ins Flugzeug und fliegt zu ihm nach Detroit. Zusammen cruisen sie in Adams Jaguar durch die nächtliche Stadt, vorbei an den Fabrikruinen, den Fanalen des menschlichen Niedergangs, spielen Schach und hören Musik. Doch dann taucht plötzlich die wilde Ava (Mia Wasikowska) auf, Eves kleine Schwester, und wirbelt die untote Zweisamkeit empfindlich durcheinander.